1908 schloss Anselm Weißenhofer sein Studium der katholischen Theologie ab und wurde zum Priester geweiht. 1919 promovierte er in Kunstgeschichte, habilitierte vier Jahre später in kirchlicher Kunstgeschichte an der Universität Wien und lehrte in der Folge als Privatdozent an der katholisch-theologischen Fakultät sowie an der Wiener Kunstgewerbeschule, wo er ab 1930, mittlerweile zum ao. Professor ernannt, zudem allgemeine Kunstgeschichte unterrichtete. Neben seiner weiteren Tätigkeit als Mittelschulprofessor für Religion war Weißenhofer von 1925 bis 1930 Kustos der Gemäldegalerie des Schottenstifts. Zahlreiche Publikationen und Mitgliedschaften – u. a. als Vorstand der Kunstsektion der österreichischen Leo-Gesellschaft, beim Neuen Werkbund, der Gesellschaft zur Förderung österreichischer Kunst im Ausland, der Wiener Vereinigung bildender Künstler und der Wiener Secession – belegen sein Engagement für Kunstgeschichte, insbesondere religiöse Kunst. Obwohl im Juli 1939 in die Reichskammer der bildenden Künste aufgenommen, wurden ihm laut Personalakten aus ideologischen Gründen die Remunerationen für seine Lehraufträge an der Universität Wien sowie an der Wiener Kunstgewerbeschule entzogen. Dennoch blieb er an beiden Hochschulen weiterhin mit Vorlesungen und Exkursionen tätig und wurde 1940 auch zum außerplanmäßigen Professor ernannt. Im Mai 1940 bestellte ihn Kardinal Theodor Innitzer zum Direktor des Dom- und Diözesanmuseums. Für das Wiener Gaupersonalamt zählte Weißenhofer zu den national denkenden und dem Nationalsozialismus gegenüber nicht feindselig eingestellten katholischen Priestern. 1943 wurde er im Alter von 60 Jahren als Mittelschulprofessor in den Ruhestand versetzt. Im Oktober 1945 erhielt er wieder einen Lehrauftrag an der Universität Wien sowie an der nunmaligen Hochschule für angewandte Kunst Wien. Von Oktober 1947 bis 1959 lehrte er zudem an der Akademie der bildenden Künste in Wien.